La società di Gilead, un tempo nota come Stati Uniti d'America, è governata da un regime misogino ed estremista che auspica un ritorno ai valori tradizionali della società. A capo di Gilead c'è un'élite di potere che schiavizza le poche donne fertili rimaste per tentare di ripopolare il mondo. Difred, una delle ancelle del Comandante Waterford, cerca di sopravvivere alla crudeltà della società in cui vive e al tempo stesso ritrovare la figlia perduta.
June si imbarca in una audace missione con conseguenze inaspettate. Emily e Nichole fanno un viaggio straziante. I Waterford fanno i conti con la scelta di Serena Joy di mandare via Nichole.
June aiuta Marthas a svolgere un compito pericoloso mentre naviga in una relazione con il suo nuovo e inaffidabile partner. Emily e Luca lottano contro uno scomodo imprevisto.
June organizza una riunione in cui deve affrontare sia il comandante Waterford che Nick. Serena Joy ha un conto in sospeso a casa di sua madre. Lawrence dà a June una lezione sulle difficili decisioni da prendere come comandante.
June accompagna i Waterford a Washington, dove una potente famiglia offre un'opportunità per Galaad. June stabilisce una contatto importante mentre tenta di proteggere Nichole.
June intensifica gli sforzi per trovare Hannah. Emily deve affrontare i fantasmi del proprio passato, mentre l'attuale crisi diplomatica internazionale si complica. Serena e Fred contemplano il loro futuro a Washington.
June e il resto delle Ancelle evitano Ofmatthew, ma dovranno fare i conti con zia Lydia, la quale sta riflettendo sulla sua vita e le relazioni avute prima della nascita di Gilead.
La sanità mentale di June comincia a logorarsi a causa della lunga permanenza in ospedale. Un incontro con Serena Joy la costringerà a rivalutare le sue recenti azioni.
Pronta a controbattere i suoi oppressori, June inizia a prendere accordi per un piano ambizioso. Una manovra subdola da parte del comandante Waterford, però, minaccia di mandarlo in fumo.
La leadership di Gilead è scossa da importanti perdite. Luke e Moira si affiancano ai nuovi arrivati in Canada. June si preoccupa della validità del suo piano, e…
Con il suo piano, June raggiunge un punto di non ritorno nell'attacco contro Gilead. Fino a dove è disposta a spingersi? Serena Joy e il comandante Waterford, intanto, muovono verso un nuovo stile di vita.